Wcześniej funkcję obecnej Rady pełnił Sekretariat dla Niechrześcijan, ustanowiony przez Pawła VI na mocy brewe Progrediente Concilio z 19 maja 1964. Jego zadaniem było prowadzenie „formalnego i pełnego szacunku dialogu z tymi wszystkimi, którzy wierzą w Boga i wielbią Go”. Jednocześnie chodziło o poznawanie innych religii, zwłaszcza tych, mających wielu wyznawców, i z którymi chrześcijanie w różnych krajach stykają się często na co dzień.

22 października 1974 Paweł VI powołał do życia w ramach Sekretariatu Komisję ds. Stosunków Religijnych z Muzułmanami, na której czele stoi z urzędu przewodniczący tej dykasterii.

Od czasu Jana Pawła II w obszarze zainteresowań Papieskiej Rady d.s Dialogu z Religiami Niechrześcijańskimi znalazły się nie tylko religie monoteistyczne i wielkie światowe, ale i wierzenia tradycyjne różnych narodów oraz tzw. nowe ruchy religijne.

Po reformie kurii rzymskiej, przeprowadzonej za pontyfikatu Jana Pawła II w łonie Rady pozostała Komisja ds. Stosunków z Muzułmanami pod kierunkiem przewodniczącego Rady.

Aktualnym przewodniczącym Papieskiej Rady ds. Dialogu Międzyreligijnego jest francuski kardynał Jean-Louis Tauran, powołany na stanowisko przez papieża Benedykta XVI 25 czerwca 2007 roku. Kard Tauran urząd objął 1 września 2007.

Obecnie w przygotowaniu jest dokument watykański, zawierający wytyczne do dialogu z religiami niechrześcijańskimi, poczynając od islamu.

„Nadszedł czas, aby dać pasterzom i wiernym pewne generalne wskazówki, które oczywiście będą musiały zostać przystosowane do konkretnych sytuacji” aby "dać sobie sprawę, że wszyscy wierzący mają wspólne dziedzictwo: wiarę w jedynego Boga, święty charakter życia, potrzebę braterstwa, doświadczenie modlitwy, która jest językiem religii” powiedział w czerwcu 2008 roku kardynał Jean-Louis Tauran.